L'histoire se déroule de nombreuses années après Transformers: Prime. La Terre ne se souvient même plus du conflit entre les Autobots et les Decepticons, n'ayant plus de visites de Cybertron. Mais une vision d'Optimus Prime s'impose à Bumblebee lui intimant de repartir sur Terre pour faire face à une nouvelle menace. Aidé de Sideswipe (un rebelle) et Strongarm (son partenaire, Garde d'élite), il découvre que des Decepticons prisonniers se sont échappés. Le trio doit donc les retrouver et les capturer de nouveau. La saison 1 est constituée de 26 épisodes, mais la seconde a été coupée à 13 épisodes1. La troisième saison n'est constituée que de 6 épisodes, annoncée avec le retour de Starscream. Une quatrième saison de 26 épisodes est sortie en 2017, de plus en plus axée vers les plus jeunes..